Azot jako gaz życia, czyli co może dać symbioza. Część 3: I znów endosymbioza

Inne wpisy z tej serii:
Część 1: Porosty
Część 2: Rośliny i ich mali przyjaciele

Patrz też:
Organizmy mało znane: Porosty
Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Nie lekceważmy pleśni

Dwie główne gromady grzybów, o których napomykałem kilkakrotnie we wcześniejszych wpisach, to workowce (Ascomycota) i podstawczaki (Basidiomycota). Razem tworzą one wielki klad Dikarya, któremu nadaje się zwykle rangę podkrólestwa (aczkolwiek rangi niewiele znaczą we współczesnej systematyce). Poza tym podkrólestwem do królestwa grzybów (Fungi) zalicza się sporą liczbę gałęzi ewolucyjnych w randze gromad, podgromad, klas czy rzędów (czasem słabo poznanych), których pełna klasyfikacja jest wciąż prowizoryczna i zmienia się w miarę postępu badań. Dla laików grzyby z grup „bazalnych” (czyli spoza Dikarya) to różnego rodzaju „pleśnie”, mało interesujące w porównaniu z grzybami (głównie podstawczakami, rzadziej workowcami), które zbieramy w lesie do koszyka. Tymczasem są to tysiące gatunków odgrywających wielką rolę ekologiczną.

Pojęcie „grzybów porostowych” odnosi się do trybu życia, nie do pozycji systematycznej. Różne grupy grzybów w różnym czasie kilkakrotnie nawiązywały współpracę z zielenicami lub cyjanobakteriami. Ogromna większość porostów to workowce, choć znamy kilka przypadków podstawczaków porostowych. Warto jednak zwrócić uwagę, że grzyby w ogóle mają skłonność do symbiozy. Jej klasycznym przykładem jest mykoryza – współżycie grzybów z korzeniami roślin naczyniowych. Również wiele mszaków posiada grzybowe symbionty. Ogólna zasada tej symbiozy jest następująca: strzępki grzyba pomagają roślinie pozyskiwać wodę, przyswajalne składniki mineralne i mikropierwiastki, a w zamian roślina dzieli się z grzybem węglowodanami i lipidami. Ale mykoryza to w rzeczywistości zjawisko znacznie bardziej skomplikowane – wymiana usług na ogromną skalę, obejmująca m.in. ochronę roślin przed patogenami. Mykoryza istnieje, odkąd rośliny wyszły na ląd, co nastąpiło jakieś 500–460 mln lat temu. Skamieniałe ślady dowodzą, że już wtedy grzyby, zadomowione na lądzie wcześniej, pomagały roślinom w pionierskiej kolonizacji niemal jałowych kontynentów.

Porost alternatywny

Jedną z ważnych grup grzybów spoza podkrólestwa Dikarya, która brała udział w tym procesie, są Glomeromycotina (znane jako grzyby kłębiakowe). Opisano dotąd ponad 300 gatunków, ale z pewnością jest ich o wiele więcej. Niemal wszystkie uprawiają mykoryzę i co najmniej 70–90% gatunków roślin lądowych korzysta z ich usług. Strzępki ich grzybni tworzą tzw. arbuskule, czyli wypustki, które przebijają ściany komórek w tkance korzenia i rozrastają się drzewkowato wewnątrz nich, zwielokrotniając powierzchnię kontaktu. Przez to złącze wymieniane są składniki odżywcze, np. cukry dla grzyba i fosforany dla rośliny. Mykoryza abuskularna to wyłączna specjalność grzybów kłębiakowych. Ich usługi nie są tanie, bo Glomeromycotina mają duże zapotrzebowanie na cukry, ale w ostatecznym rachunku współpraca jest tak korzystna dla roślin, że opłaca im się zapewnić pokarm symbiontowi.

Jeden z grzybów należących do Glomeromycotina, Geosiphon pyriformis, wpadł na pomysł niekonwencjonalny. Zamiast kolonizować korzenie roślin i wnikać do ich wnętrza, sam pozwolił się skolonizować fotosymbiontowi. Jego strzępki tworzą milimetrowej wielkości pęcherzyki wystające ponad powierzchnię gleby (ryc. 1). Ich górna część przeznaczona jest dla sinic (cyjanobakterii), zwłaszcza ze znanego nam już gatunku Nostoc punctiforme, który często wynajmuje się jako dostawca azotu dla roślin. Nitki cyjanobakterii mają w tym przypadku dostęp do światła, mogą więc uprawiać fotosyntezę; jednocześnie wchodzące w ich skład heterocysty wiążą azot atmosferyczny. Grzyb dostaje zatem od cyjanobakterii związki azotu, cukry i wydzielane pozakomórkowo lipidy, zapewniając jej w zamian stabilne środowisko i dostawę składników mineralnych – z dobrym skutkiem, bo komórki N. punctiforme wewnątrz pęcherzyków grzyba są kilkakrotnie większe niż w swobodnie żyjących koloniach tego gatunku).

Ryc. 1.

Przypomina to bardzo wymianę usług w porostach takich jak pawężnice; jednak współczesna definicja porostu nie obejmuje przypadku G. pyriformis, jedynego w swoim rodzaju ze względu na endosymbiotyczność sinicy. Być może jest to pamiątka z najwcześniejszego okresu życia na lądach, gdy przodkowie Glomeromycotina musieli współpracować z jakimikolwiek dostępnymi fotobiontami – zielenicami lub cyjanobakteriami – zanim trafiła im się gratka w postaci roślin telomowych podbijających suchy ląd.

Podobnie jak u innych Glomeromycotina, genom G. pyriformis zawiera komplet nietkniętych genów kodujących białka niezbędne w procesie mejozy, homologi loci determinujących typy koniugacyjne (czyli grzybowy odpowiednik płci), a także nosi ślady rekombinacji. Można stąd wnosić, że grzyby te od czasu do czasu rozmnażają się płciowo, choć nic nie wiemy na temat szczegółów tego niezaobserwowanego dotąd procesu. Mogą jednak także rozmnażać się wegetatywnie lub produkować duże zarodniki, tzw. glomerospory (w tym przypadku o średnicy 0,25 mm) służące do rozmnażania bezpłciowego. Sinicowy symbiont nie jest przekazywany z pokolenia na pokolenie. Młody osobnik grzyba musi wytworzyć pęcherzyki, które są zasiedlane przez tzw. ruchliwki (hormogonia), czyli rozmnóżki wolno żyjących sinic – krótkie odcinki nitek zdolne do samodzielnego ruchu. G. pyriformis potrafi rozpoznać „swoje” sinice i tylko im pozwala zamieszkać w swoich komórkach.

Chloroplasty wynalezione na nowo

Wspominałem na początku tej serii, że wszystkie organelle fotosyntetyzujące współczesnych organizmów pochodzą od jednego wspólnego przodka: cyjanobakterii, która stała się endosymbiontem przodka roślin w szerokim sensie (Archaeplastida) i przodkiem plastydów. Niektóre inne eukarionty pozyskały plastydy pośrednio, dzięki wtórnej symbiozie, od organizmów, które już je posiadały. Jest jednak co najmniej jeden współczesny wyjątek: rodzaj Paulinella, obejmujący kilkanaście gatunków organizmów eukariotycznych. Paulinella jest amebopodobnym jednokomórkowcem, który otacza się jajowatą skorupką złożoną z przezroczystych, misternie ułożonych łuseczek krzemionkowych. Posiada nitkowate nibynóżki umożliwiające jej pełzanie po dnie zbiorników słodkowodnych. Należy do typu Cercozoa, wchodzącego w skład kladu Rhizaria wraz z otwornicami (Foraminifera) i promienicami (Radiolaria), o których nawet niespecjaliści mogli coś słyszeć. Rhizaria z kolei stanowią jedną z trzech grup składających się na SAR – jedną z „supergrup”, na które dzielimy obecnie eukarionty.1

Ryc. 2.

Od ponad stu lat było wiadomo, że komórki trzech gatunków paulinelli zawierają dwa duże, kiełbaskowate twory, nazwane chromatoforami, w których odbywa się fotosynteza. Badania pod mikroskopem elektronowym ujawniły ich podobieństwo morfologiczne do jednej z linii ewolucyjnych cyjanobakterii reprezentowanej przez rodzaj Synechococcus. Sinice z tej grupy występują powszechnie w oceanach, a także w wodach słodkich i należą do najbardziej rozpowszechnionych organizmów na naszej planecie. Są one wyłącznie samożywne; nie posiadają zdolności do wiązania azotu atmosferycznego, tylko pobierają związki azotu, zwłaszcza amoniak, ze środowiska, w którym żyją. Pojawiło się wobec tego pytanie, czy paulinella zawiera endosymbiotyczne sinice, czy może raczej organella, które nie są już samodzielnymi organizmami? Chromatofory paulinelli posiadają własne genomy. Gdy zaczęto badać ich DNA, okazało się, że mamy w rzeczy samej do czynienia z bliskim krewnym sinic z grupy Synechococcus/Prochlorococcus. Genom chromatoforu jest jednak około trzech razy mniejszy niż genomy jego swobodnie żyjących kuzynów, a także w ogóle mniejszy niż genom jakiejkolwiek samodzielnej cyjanobakterii. Część pierwotnych genów chromatoforu zanikła, część została „ukradziona” przez genom paulinelli. Teraz to gospodarz koduje białka niezbędne do funkcjonowania chromatoforu, przejmując w ten sposób kontrolę nad jego losem. Podziałom komórkowym paulinelli towarzyszy podział chromatoforów między komórki potomne.

Typowe genomy plastydów roślinnych są jeszcze 5–10 razy mniejsze niż genom chromatoforu, ale pamiętajmy, że plastydy powstały ok. 1,6 mld lat temu, a wspólny przodek fotosyntetyzujących gatunków paulinelli przyswoił sobie symbiotyczną sinicę ok. 100 mln lat temu, czyli „niedawno” (jak mówią badacze ewolucji bakterii, przyzwyczajeni do operowania skalą obejmującą miliardy lat). Jest zatem rzeczą zrozumiałą, że redukcja genomu i utrata tożsamości przez endosymbionta są w przypadku prastarych plastydów o wiele bardziej zaawansowane. Wyniki badań nie pozostawiają jednak wątpliwości, że pochłonięta kiedyś cyjanobakteria już zdążyła się przekształcić w fotosyntetyzujące organellum. Innymi słowy, widzimy tu powtórkę tego, co wydarzyło się na początku ewolucji roślin. Chromatofor paulinelli bywa obecnie nazywany „cyjanellum”, dla podkreślenia jego endosymbiotycznego pochodzenia. Warto podkreślić, że sinica, która była jego przodkiem, należała do innej grupy niż przodek plastydów.

W pogoni za azotem

A co z cyjanobakteriami wiążącymi azot? Tu przydatny będzie krótki wstęp. Wspomniałem wyżej o supergrupie SAR. Jej nazwa jest akronimem nazw trzech głównych gałęzi ewolucyjnych, które się na nią składają (patrz ryc. 2). Ostatnia litera, R, oznacza znane nam już Rhizaria. A to Alveolata, grupa niezmiernie różnorodna. Należą do niej między innymi orzęski (Ciliophora), jak znany z podręczników biologii pantofelek (Paramecium), bruzdnice (Dinoflagellata), stanowiące ważny składnik planktonu oceanicznego, a także typ Apicomplexa, który daje się ludzkości we znaki, bo wydał kilka szczególnie niebezpiecznych i uciążliwych pasożytów atakujących ludzi i zwierzęta domowe: wystarczy wspomnieć zarodźce malaryczne, toksoplazmę i babeszję. I wreszcie S to stramenopile (Stramenopiles), grupa najbardziej zróżnicowana, o skomplikowanym, gęsto porozgałęzianym drzewie rodowym. Należą do niej organizmy najrozmaitszych typów, od grzybopodobnych pasożytniczych lęgniowców (Oomycetes)2 po roślinopodobne brunatnice (Phaeophyceae). Wśród tych ostatnich są gatunki bynajmniej nie mikroskopijne, na przykład wielkomorszcz (Macrocystis pyrifera), rosnący w tempie 60 cm dziennie, osiągający długość 45 m i tworzący prawdziwe podmorskie lasy.

Wiele stramenopilów jest zdolnych do fotosyntezy dzięki chloroplastom nabytym ponad miliard lat temu od krasnorostów pochłoniętych przez ich wspólnego przodka.3 Dotyczy to nie tylko brunatnic, ale także np. okrzemek (Bacillariophyta), jednej z najważniejszych grup organizmów na Ziemi. Stanowią one poważną część biomasy oceanów, a wiążąc CO2, produkują 25–50% tlenu, którym oddychamy. Mają nawet znaczenie geologiczne, bo ich ornamentowane krzemionkowe pancerzyki, przypominające wyroby jubilerskie, wiążą rocznie miliardy ton krzemu. Martwe okrzemki opadają na dno morza, gdzie ich pancerzyki tworzą grube warstwy, przekształcające się następnie w skały osadowe takie jak diatomit lub czert. Obecnie biologiczny obieg krzemu to przede wszystkim domena okrzemek.

Ogromna większość okrzemek to organizmy samożywne, nie potrzebują zatem dodatkowego fotobionta, ale – podobnie jak parzepliny lub azolle – niektóre z nich nawiązują współpracę z sinicami w innym celu: pozyskiwania azotu w środowisku ubogim w jego przyswajalne związki. Jest to na ogół luźna symbioza, w której cyjanobakteria nie jest przekazywana z pokolenia na pokolenie i nie rezyduje wewnątrz komórki gospodarza. Ale dwa blisko z sobą spokrewnione rodzaje słodkowodnych okrzemek, Rhopalodia i Epithemia, zawierają w swojej cytoplazmie kuliste twory, w których rozpoznano endosymbiotyczne cyjanobakterie. Posiadają one własne genomy o długości ok. 3 mln par zasad. Badania DNA, przeprowadzone w ostatnich latach, wyjaśniły ich pochodzenie. Wspólny przodek obu rodzajów, żyjący ok. 12 mln lat temu, przyjął jako endosymbiotycznego partnera cyjanobakterię blisko spokrewnioną ze współczesnym rodzajem Cyanothece. Od tego czasu sinica uzależniła się metabolicznie od opieki gospodarza. Jej genom skurczył się mniej więcej o 40%, tracąc m.in. geny związane ze zdolnością do fotosyntezy. Natomiast w odróżnieniu od symbiontów paulinelli Cyanothece potrafi wiązać azot i zachowała tę zdolność jako endosymbiont. Jest przekazywana międzypokoleniowo i nie może żyć poza komórką okrzemki. Ewolucja sinicy wewnątrz komórki gospodarza zbliżyła się zatem do punktu, w którym symbiont traci własną odrębność i zaczyna funkcjonować jako organellum nowego typu, służące do wiązania azotu cząsteczkowego.

Nitroplasty – całkiem nowa wariacja na stary temat

A co by było, gdyby proces zamiany endosymbionta w organellum trwał wielokrotnie dłużej niż kilkanaście milionów lat? Wynik można przewidzieć: dawna cyjanobakteria traciłaby kolejne geny i związane z nimi funkcje, specjalizując się w tej jednej, która przynosi zysk gospodarzowi. Można się także spodziewać rosnącej kontroli gospodarza nad procesem wiązania azotu, np. dzięki przechwytywaniu przez genom jądrowy genów kodujących zaangażowane w ten proces białka. Ale nie ma potrzeby spekulować, bo taki wypadek rzeczywiście miał miejsce.

Opuścimy teraz supergrupę SAR, choć pozostaniemy w jej pobliżu. Kilka mniejszych gałęzi ewolucyjnych oddzieliło się od drzewa rodowego tuż poniżej lokalizacji wspólnego przodka SAR. Według obecnej wiedzy są one prawdopodobnie bliżej spokrewnione z SAR niż np. z roślinami. Jedną z nich są haptofity (Haptophyta), grupa niezbyt wielka (kilkaset znanych gatunków). Ich cechą charakterystyczną jest posiadanie − oprócz dwóch wici służących jako napęd − sztywnego wyrostka zwanego haptonemą, który może służyć do zakotwiczania się w podłożu, do obrony lub ataku oraz jako coś w rodzaju prowadnicy pokarmu przy jego pochłanianiu. Haptofity są zarówno samożywne (fotosyntetyzują, tak jak brunatnice i okrzemki, za pomocą chloroplastów pochodzących od endosymbiotycznych krasnorostów), jak i cudzożywne. Może nie wiedzielibyśmy nic o tej niezbyt szeroko znanej grupie, gdyby nie katastrofa ekologiczna w Odrze w 2022 r., spowodowana przez „złotą algę” Prymnesium parvum, należącą właśnie do haptofitów.

Ryc. 3.

Ale o niej może innym razem. Tu zajmiemy się haptofitem Braarudosphaera bigelowii. W odróżnieniu od Prymnesium należy on do tzw. kokolitoforów: wytwarza pancerzyk z wapiennych płytek (kokolitów). Pancerzyk tego gatunku jest dość niezwykły: ma kształt dwunastościanu foremnego o średnicy ok. 0,01 mm. Każda z jego pięciokątnych ścian złożona jest z pięciu promieniście ułożonych elementów w kształcie latawca (ryc. 3). Od roku 2012 było wiadomo, że sinica zidentyfikowana wcześniej na podstawie DNA i nazwana prowizorycznie UCYN-A (lub Candidatus Atelocyanobacterium thalassa), występująca powszechnie w oceanach, jest nieodłącznym symbiontem B. bigelowii i dostarcza gospodarzowi produktów wiązania azotu atmosferycznego. Każdej komórce haptofitu towarzyszą sinice – co najmniej jedna lub dwie. Długo jednak nie można było ustalić szczegółów symbiozy. Stało się to możliwe, kiedy za pomocą tomografii rentgenowskiej zbadano strukturę wewnętrzną haptofita i jego symbiontów uchwyconą podczas podziałów komórkowych.

Wyjaśniło się wreszcie (w 2024 r.), że UCYN-A nie żyje na powierzchni haptofita, lecz jest endosymbiontem swojego gospodarza ściśle zintegrowanym z jego komórką. Podobnie jak plastydy czy mitochondria dzieli się i jest dziedziczona przez komórki potomne przy podziałach komórkowych. Jest to sinica jednokomórkowa, wiążąca N2, ale pozbawiona zdolności do fotosyntezy. Jak ustalono już wcześniej, B. bigelowii przekazuje symbiontowi kilkanaście procent produktów własnej fotosyntezy, a w zamian otrzymuje ok. 90% związanego przezeń azotu. Genom UCYN-A jest silnie zredukowany. Jak wykazała analiza proteomu haptofita oraz wyizolowanego endosymbionta, gospodarz wytwarza mniej więcej połowę spośród ok. 2000 białek potrzebnych do funkcjonowania cyjanobakterii. Są wśród nich białka odpowiedzialne za wiązanie azotu. Haptofit znakuje białka za pomocą sekwencji aminokwasów tak, by trafiły pod właściwy adres, czyli do UCYN-A. Można zatem uznać, że sinica przestała być odrębnym organizmem i stała się organellum gospodarza w takim samym stopniu jak chromofor paulinelli. Nazwano ten nowo opisany rodzaj organellum nitroplastem. B. bigelowii reprezentuje najbardziej zaawansowany stopień ewolucji nitroplastu, choć endosymbiont opisanych wyżej okrzemek Rhopalodia i Epithemia na dobrą sprawę też już przekracza próg całkowitej integracji z gospodarzem.

Pancerzyki kokolitowe, jako twory mineralne, zachowują się dobrze w stanie kopalnym, dlatego historia opancerzonych haptofitów (podobnie jak okrzemek) jest dobrze znana. Według zapisu paleontologicznego B. bigelowii istnieje w formie praktycznie niezmienionej od ok. 100 mln lat. Można przypuszczać, że historia ewolucyjna nitroplastu jest równie długa. Może się wydawać wyjątkowa, ale świat eukariontów, które nie są roślinami, zwierzętami ani grzybami jest ogromnym poligonem ewolucji. Znamy go tylko fragmentarycznie i wciąż nie doceniamy. W świadomości laików są to nadal mało zajmujące „glony” i „pierwotniaki”, a w najlepszym razie „królestwo protistów” – jak gdyby galeria nieudanych prototypów z czasów, zanim powstało coś godnego uwagi. Tymczasem prawdziwa różnorodność form życia i interakcji między nimi ukrywa się właśnie tam, a niespodzianki, być może o wiele bardziej zadziwiające niż te, o których pisałem, są tylko kwestią czasu.

Przypisy

  1. Człowiek, wraz ze wszystkimi zwierzętami, a także grzybami, śluzowcami i rozmaitymi pełzakami, należy do supergrupy Amorphea. Z supergrupą Archaeplastida, zawierającą rośliny i ich najbliższych krewnych, już się zapoznaliśmy. Obecnie wyróżnia się od sześciu do kilkunastu supergrup eukariontów w zależności od przyjętego schematu klasyfikacji. Nie trzeba się jednak zanadto przywiązywać do obecnej wizji systematyki eukariontów, bo przyszłe badania na pewno doprowadzą do niejednej rewolucji w tej dziedzinie. ↩︎
  2. O jednym z lęgniowców, patogenie zarazy ziemniaka (Phytophthora infestans), współsprawcy Wielkiego Głodu w Irlandii (1845–1852), pisał na naszym portalu Marcin Czerwiński. Innym lęgniowcem jest groźny pasożyt Aphanomyces astaci, powodujący „dżumę raczą”, dziesiątkującą europejskie populacje raka szlachetnego i błotnego. ↩︎
  3. Krasnorosty (Rhodophyta), jako jedna z gałęzi Archaeplastida, są potomkami pierwszej jednokomórkowej prarośliny, która oswoiła endosymbiotyczne cyjanobakterie. ↩︎

Opis ilustracji

Nagłówek. Trzęsidło (Nostoc sp.), cyjanobakteria będąca w istocie organizmem wielokomórkowym. Wśród zwykłych (fotosyntetyzujących) komórek wegetatywnych tworzących nici widoczne są heterocysty odpowiedzialne za wiązanie azotu atmosferycznego. Foto: rmatth. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY-NC-SA 3.0).
Ryc. 1. Przekrój przez pęcherzyk tworzony przez Geosiphon pyriformis. Wewnątrz wielojądrowej komórki grzyba widoczne są nitki cyjanobakterii z komórkami fotosyntetyzującymi i heterocystami (komórkami wyspecjalizowanym w wiązaniu azotu cząteczkowego). Grafika: Falconaumanni. Źródło: Wikipedia (licencja CC BY-SA 3.0).
Ryc. 2. Roboczy schemat drzewa rodowego eukariontów wg w miarę aktualnego stanu wiedzy (wciąż uzupełnianego). Tradycyjne „królestwa” zagnieżdżone są dość głęboko w niektórych supergrupach; np. grzyby i zwierzęta należą do kladu Opisthokonta w obrębie supergrupy Amorphea, a rośliny zielone stanowią klad Chloroplastida wewnątrz supergrupy Archaeplastida. ŹródłoBurki et. al. 2020 (licencja CC-BY).
Ryc. 3. Braarudosphaera bigelowii w stadium kokolitofora (z dwunastościennym pancerzykiem). Źródło: Hagino et al. 2013 (licencja CC BY-SA 3.0).

Lektura dodatkowa

Azot jako gaz życia, czyli co może dać symbioza. Część 2: Rośliny i ich mali przyjaciele

Inne wpisy z tej serii:
Część 1: Porosty
Część 3: I znów endosymbioza

Patrz też:
Organizmy mało znane: Porosty
Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Parzepliny, sagowce i mszaki, czyli odcienie symbiozy

Jak wspomniałem w poprzednim wpisie, współczesne cyjanobakterie (najczęściej z wszędobylskiego rodzaju Nostoc) chętnie wchodzą w związki symbiotyczne z grzybami porostowymi (dotyczy to grubo powyżej tysiąca opisanych gatunków). Z jakichś powodów taka symbioza skrajnie rzadko występuje u roślin naczyniowych (tracheofitów). Wśród okrytonasiennych (Angiospermae), dominujących na lądach od późnej kredy, wyjątkiem jest parzeplin (Gunnera), rodzaj o historii sięgającej „ery dinozaurów” (ok. 115 mln lat temu). Parzeplin wywodzi się się z kontynentów półkuli południowej, ale jest chętnie uprawiany także w Europie dla swoich ogromnych, dekoracyjnych liści (patrz ryc. 1). U nasady ogonków tych liści znajdują się gruczoły, przez które cyjanobakterie (zwykle Nostoc punctiforme) przenikają do tkanek parzeplinu i sadowią się się w ścianach komórkowych. Nie naruszają leżącej głębiej błony komórkowej, czyli nie stają się symbiontami wewnątrzkomórkowymi w ścisłym sensie, ale mają kontakt z błoną, przez którą roślina i sinica mogą wymieniać metabolity. Cyjanobakteria oferuje przyswajalny azot, a w zamian prosi o produkty fotosyntezy, której sama nie może uprawiać na dostateczną skalę, bo pozbawiona jest dostępu światła.1 W niciach komórek symbiotycznej cyjanobakterii przeważają heterocysty wiążące azot zamiast zwykłych komórek fotosyntetyzujących.

Ryc. 1.

Wśród nagonasiennych (Gymnospermae) bliskie stosunki z cyjanobakteriami nawiązały jedynie sagowce (Cycadales). Cyjanobakterie, między innymi z rodzajów Desmonostoc i Nostoc, żyją w tzw. korzeniach koralkowych sagowców, rozrastających się tuż pod powierzchnią ziemi. Wymiana usług jest podobna jak w przypadku parzeplinów: gospodarz musi skompensować sinicy brak możliwości fotosyntezy, zaopatrując ją w odżywcze związki węgla (zwłaszcza cukry). Poza wiązaniem azotu atmosferycznego (dzięki czemu sagowcom nie przeszkadza nawet skrajnie jałowa gleba), symbiotyczne bakterie dostarczają swojemu gospodarzowi także interesujących metabolitów, np. BMAA (3-metyloamino-L-alaniny), neurotoksyny pobieranej od sinic i gromadzącej się w nasionach sagowca. Sagowce pojawiły się w permie, szczególny rozkwit przeżyły w mezozoiku i nadal dobrze sobie radzą w ciepłych strefach klimatycznych (patrz ryc. 2). Azotodajne sinice zapewne przyczyniły się do ich sukcesu ewolucyjnego.

Ryc. 2.

Symbioza z sinicami jest o wiele częstsza u nienaczyniowych roślin lądowych, czyli mszaków. Uprawiają ją wszystkie glewiki (Anthocerotophyta) i niektóre wątrobowce, np. otruszyn (Blasia); hodują one cyjanobakterie w przestworach wewnątrz plechy, wypełnionych śluzem. Także w tym przypadku sinica wymaga dokarmiania przez gospodarza, bo jej aktywność fotosyntetyczna spada prawie do zera. Z kolei mchy z rodzaju Sphagnum (torfowce) oferują sinicom gościnę w tzw. komórkach wodonośnych (hialinowych) – dużych, martwych, bezbarwnych, o porowatych ścianach. Mniej wiadomo o szczegółach współpracy sinic z mchami z rodziny gajnikowatych (Hylocomiaceae), takimi jak rokietnik pospolity (Pleurozium schreberi). Sinice nie wnikają do wnętrza rośliny, tylko kolonizują jej powierzchnię, dzięki czemu mogą bez przeszkód prowadzić fotosyntezę. Badania wskazują, że obecność sinic wzbogaca tkanki mchu w azot, a mech zaopatruje swoich małych przyjaciół m.in. w związki siarki (sulfoniany).2 Podobnie jak parzepliny i sagowce (a także grzyby porostowe rozmnażające się płciowo) mszaki w każdym pokoleniu muszą pozyskiwać symbionta na nowo, pozwalając się zainfekować swobodnie żyjącym cyjanobakteriom.

Na scenę wpływa azolla

Przyjrzyjmy się teraz jeszcze innej roślinie: azolli (Azolla). Jest to maleńka i na oko niepozorna słodkowodna paproć pływająca. Na pierwszy rzut oka przypomina rzęsę wodną (pomijając kolor często czerwonawy, który azolla zawdzięcza antocyjanom). Jeden z jej gatunków, A. filiculoides (tradycyjnie, choć nie całkiem poprawnie nazywana azollą karolińską) występuje w Polsce jako roślina inwazyjna zawleczona z Nowego Świata. Choć jest to w zasadzie roślina tropikalna, potrafi się przystosować do chłodnych stref klimatycznych. Jeśli przypadkiem trafi na korzystne warunki do rozrostu, może utworzyć kożuch o grubości kilku centymetrów, pokrywający szczelnie całą powierzchnię zbiornika wodnego (ryc. 3). Nie trzeba tłumaczyć, że inni mieszkańcy akwenu nie mają wtedy powodu do radości.

Powiedzieć, że azolla rośnie szybko, to nic nie powiedzieć. Jej biomasa może się podwoić w ciągu 2–5 dni i przyrasta wykładniczo, dopóki nie napotka na jakąś barierę wzrostu. Najczęściej jest to ograniczony dostęp do zasobów fosforu, niezbędnego składnika kwasów nukleinowych, ATP czy fosfolipidów. Dlatego intensywne zakwity azolli zdarzają się tam, gdzie fosforu nie brakuje – często dlatego, że dostarczają go ścieki zrzucane przez ludzi. Azolla nie potrzebuje natomiast nawożenia azotem, bo przyswaja go sobie wprost z atmosfery.

Ryc. 3.

W późnej kredzie, około 80 mln lat temu, rodzaj Azolla zaczął się szerzyć na wszystkich kontynentach. Już wtedy azolle żyły w tych samych środowiskach, które preferują dzisiaj – w wodach stojących lub wolno płynących. Wszystko też wskazuje na to, że już wówczas współpracowały z cyjanobakterią Trichormus azollae.3 Ich symbioza stała się tak ścisła, że sinica całkowicie uzależniła się od gospodarza. Straciła część genów potrzebnych do samodzielnej egzystencji, co jest ewenementem wśród symbiotycznych cyjanobakterii (ich genomy są z reguły duże jak na bakterie; genom N. punctiforme jest wręcz rekordowo wielki). Jak zatem nowe pokolenia azolli pozyskują symbionta? Nie muszą go pozyskiwać, bo T. azollae towarzyszy swojemu gospodarzowi przez cały cykl reprodukcyjny. Jest to jedyny znany przykład tego typu w całym królestwie roślin.

T. azollae żyje w przestworach utworzonych na spodzie wypukłego górnego płata liści azolli. Kiedy azolla przystępuje do rozmnażania płciowego, pod liśćmi powstają kuliste twory zwane sporokarpami, produkujące zarodniki. Dojrzewając, różnicują się one na męskie mikrosporokarpy i żeńskie makrosporokarpy. Nici cyjanobakterii początkowo doczepiają się do wszystkich sporokarpów, ale przeżywają tylko w makrosporokarpach. Ich komórki przetrwalnikowe zostają zdeponowane w specjalnym wydrążeniu makrosporokarpu, gdzie czekają, aż z zarodnika wykiełkuje żeński gametofit z rodnią zawierającą komórkę jajową. Po zapłodnieniu rozwija się młody sporofit, a zaczynając samodzielne życie, jest już zainfekowany przetrwalnikami cyjanobakterii. Niebawem dają one początek niciom z heterocystami wiążącymi azot, które zasiedlają przeznaczone dla nich wnęki utworzone przez liście. I tak w kółko od stu milionów lat.

Ze względu na błyskawiczne tempo rozrostu i zdolność do przetwarzania azotu atmosferycznego w przyswajalne formy tego pierwiastka azolla odgrywa od stuleci ważną rolę jako naturalny użyźniacz dla roślin uprawianych w środowisku wodnym, zwłaszcza na polach ryżowych. Może też służyć jako wysokobiałkowy pokarm dla zwierząt hodowlanych, choć to jej zastosowanie budzi kontrowersje: wspomniane wyżej neurotoksyny produkowane przez sinice stwarzają niedostatecznie zbadane ryzyko zarówno dla zwierząt karmionych azollą, jak i dla ludzi; wiadomo bowiem, że BMAA może się propagować w łańcuchach pokarmowych.

Winter is coming, czyli jak azolla zmieniła klimat Ziemi

We wczesnym eocenie, 49,3 mln lat temu, fragmenty superkontynentu Laurazji – Ameryka Północna, Azja, Europa Północna i Grenlandia – utworzyły niemal nieprzerwany pierścień wokół Oceanu Arktycznego (ryc. 4). Płytkie, epikontynentalne morze Obik i Cieśnina Turgajska, oddzielające Azję od Europy, zamknęły się na pewien czas (zresztą nie po raz pierwszy i nie ostatni w swojej historii), a jedynymi połączeniami między Oceanem Arktycznym a Tetydą i młodym Atlantykiem pozostały wąskie cieśniny po obu stronach Grenlandii. Klimat Ziemi był wówczas gorący, czego dowodzą choćby skamieniałości z Wyspy Ellesmere’a, o których pisałem tutaj. Fauna, którą dziś określilibyśmy jako tropikalną, żyła daleko za północnym kołem podbiegunowym, a także na Antarktydzie.

Brak prądów oceanicznych i słabe ruchy pionowe wód sprawiły, że na dnie Oceanu Arktycznego zapanowały warunki beztlenowe, a większość organizmów przydennych wymarła. Natomiast na powierzchni utrzymywała się warstwa słodkiej wody zasilana przez wielkie rzeki kilku kontynentów i obfite opady cieplarnianego eocenu. Rzeki transportowały składniki mineralne wypłukane ze złóż lądowych, a w szczególności – uwaga! – fosforany. Spłukiwały także do morza słodkowodne organizmy, a między innymi – paprocie z rodzaju Azolla. W eoceńskich osadach spod dna Oceanu Arktycznego zidentyfikowano trzy różne gatunki azolli (A. arctica, A. nova, A. astroborealis); żyły one także (w towarzystwie paru innych gatunków) w morzach wcinających się głęboko między masy lądowe po drugiej stronie cieśnin grenlandzkich. Było to możliwe, gdyż morza te (Labradorskie, Grenlandzko-Norweskie i Północne) pokrywały się przynajmniej okresowo warstwą słodkiej wody.

Ryc. 4.

Mając do dyspozycji ogromną powierzchnię słodkiej wody wzbogaconej w związki fosforu oraz atmosferyczny azot i wysoki poziom CO2, a w sezonie letnim dzień polarny trwający pół roku, azolla miała prawo szaleć ze szczęścia i podwajać swoją biomasę co kilkadziesiąt godzin. Cały Ocean Arktyczny i część przyległych mórz pokrywały się zwartym kożuchem pływającej paproci. Wyrwy powodowane przez sztormy lub wywołane obumieraniem azolli podczas nocy polarnej błyskawicznie zarastały z powrotem, kiedy warunki znów stawały się sprzyjające.

Jeden kilometr kwadratowy kożucha azolli potrafi związać rocznie 250 ton azotu i 1500 ton węgla, a paproć pokrywała sezonowo ok. 4 mln km2 wód arktycznych przez 1,2 mln lat. W normalnych warunkach węgiel powracałby do obiegu biologicznego, ponieważ obumarła azolla staje się pożywieniem mikroorganizmów i drobnych zwierząt roślinożernych. Ale w odwiertach z dna Oceanu Arktycznego (badania wykonano w 2004 r.) widzimy wielometrowe nagromadzenie sfosylizowanych warstw szczątków azolli, które tonęły i opadała aż do pozbawionej tlenu, martwej strefy zamkniętego morza. Biliony ton CO2 zostały w ten sposób wyssane z atmosfery, a węgiel związany przez azollę został pogrzebany na dnie oceanu i wyłączony z obiegu biologicznego. Stał się za to po przemianach chemicznych ważnym źródłem arktycznych złóż węglowodorów: gazu ziemnego i ropy naftowej.

Arktyczny superrozkwit azolli znacząco obniżył zawartość CO2 w atmosferze Ziemi. Można się spierać o dokładne liczby i o rolę innych czynników, ale wygląda na to, że azolla była głównym sprawcą spadku stężenia atmosferycznego CO2 mniej więcej o połowę w ciągu miliona lat. Epizod azolli zakończył się, gdy Ocean Arktyczny odzyskał połączenia z innymi oceanami, co przywróciło cyrkulację wody. Ale jeszcze zanim do tego doszło, ok. 48,5 mln lat temu tzw. wczesnoeoceńskie optimum klimatyczne zaczęło się chylić ku końcowi. Nigdy od tej pory nie powróciły skrajnie cieplarniane warunki paleocenu i wczesnego eocenu. Średnia temperatura globalna spadała systematycznie przez kolejne 20 mln lat (w środkowym eocenie nieco wzrosła, ale na krótko). Na początku oligocenu, ok. 30 mln lat temu, zaczęło się zlodowacenie Antarktydy − częściowo z powodu globalnego ochłodzenia, ale także dlatego, że ostateczny rozpad Gondwany umożliwił powstanie antarktycznego prądu wokółbiegunowego.

Podsumowanie

Jak widzieliśmy, symbioza cyjanobakterii z roślinami nie jest częsta. Może to dziwić, jeśli weźmiemy pod uwagę, że ewolucja roślin zaczęła się od współpracy z endosymbiotyczną sinicą, przodkiem chloroplastów. Z drugiej jednak strony, skoro już rośliny nabrały zdolności do fotosyntezy, kolejny fotosymbiont nie był już im potrzebny. Cyjanobakterie są natomiast przydatne jako źródło związków azotu (ale do tego nadają się także liczne inne bakterie azotowe). Mimo, że niewiele grup roślin zdecydowało się na skorzystanie z ich usług, widzimy całą skalę typów symbiozy: od luźnej kohabitacji mchów z epifitycznymi sinicami poprzez zapewnienie symbiontom specjalnej przestrzeni życiowej wewnątrz własnych tkanek (sagowce, glewiki, wątrobowce, torfowce) aż po związek na granicy endosymbiozy (przypadek parzeplinu) i włączenie sinicy w cykl rozrodczy rośliny (jak w przypadku azolli). W następnym i ostatnim odcinku tej serii poznamy przykłady organizmów, które (jak kiedyś prymitywni przodkowie roślin) wpuściły cyjanobakterie do wnętrza własnych komórek i po raz kolejny odegrały pradawny scenariusz endosymbiozy.

Przypisy

  1. Choć sinice są organizmami fotosyntetyzującymi par excellence (w końcu to one odkryły barwniki fotosyntetyczne takie jak chlorofil), przy braku światła mogą przechodzić na cudzożywność. Mają jednak bardzo specyficzne i zależne od gatunku wymagania pokarmowe (przyswajają tylko niektóre cukry proste, dwucukry i/lub glicerynę), zatem gospodarz musi im zapewnić zaopatrzenie w pożądane związki). ↩︎
  2. Rokietnik pospolity jest jednym z najczęściej spotykanych mchów polskich, ale stanowi także dominujący element runa leśnego lasów borealnych (w Kanadzie, na Alasce i w północnej Eurazji). Dzięki współżyciu z sinicami odgrywa wielką rolę w naturalnym obiegu azotu w tym ekosystemie. ↩︎
  3. Cyjanobakteria ta znana jest także pod nazwami Nostoc azollae i Anabaena azollae. Systematyka cyjanobakterii, w tym intensywnie badanego rzędu trzęsidłowców (Nostocales), do którego należą wszystkie omawiane tu symbionty, zmienia się szybko wraz z postępem badań, stąd duża liczba synonimów. ↩︎

Opisy ilustracji

Nagłówek. Trzęsidło (Nostoc sp.), cyjanobakteria będąca w istocie organizmem wielokomórkowym. Wśród zwykłych (fotosyntetyzujących) komórek wegetatywnych tworzących nici widoczne są heterocysty odpowiedzialne za wiązanie azotu atmosferycznego. Foto: rmatth. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY-NC-SA 3.0).
Ryc. 1. Stuletni parzeplin brazylijski (Gunnera manicata) w Starym Ogrodzie Botanicznym Uniwersytetu w Getyndze (Niemcy). Foto: Piotr Gąsiorowski 2021 (licencja CC BY-NC-SA 4.0).
Ryc. 2. Sagowiec odwinięty (Cycas revoluta) w swoim naturalnym środowisku: Okinawa, wyspy Riukiu (Japonia), Foto: genjitsu (Takkaki Hattori) 2019. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY 4.0).
Ryc. 3. Kożuch azolli „karolińskiej“ (Azolla filiculoides) na powierzchni wody. Foto: Rocío Esmeralda Pose 2021. Lokalizacja: Buenos Aires (Argentyna). Źródło: iNaturalist (licencja CC BY 4.0).
Ryc. 4. Mapa paleotektoniczna i rekonstrukcja paleogeograficzna zamkniętego Oceanu Arktycznego w eocenie (ok. 50 mln lat temu). Zielonkawa plama oznacza zasięg rozkwitu azolli. Źródło: Blakey 2021 (fair use).

Lektura dodatkowa

Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Cyjanobakterie (Cyanobacteria), zwane też sinicami, to gromada bakterii (obejmująca dziś kilka tysięcy gatunków), które odegrały szczególną rolę w historii życia na Ziemi. Przodkowie cyjanobakterii odkryli, w jaki sposób można wykorzystać energię fotonów pochodzących ze Słońca, żeby w cyklu reakcji chemicznych z wody i dwutlenku węgla produkować węglowodany. Innymi słowy – cyjanobakterie wynalazły fotosyntezę i cykl Calvina–Bensona. Wszystkie inne organizmy fotosyntetyzujące pozyskały tę zdolność albo wchodząc w symbiozę z cyjanobakteriami, które utraciły samodzielność i przekształciły się w wewnątrzkomórkowe organella swoich gospodarzy zwane plastydami (należą do nich m.in. chloroplasty roślin), albo „pożyczając” gotowe plastydy od ich wcześniejszych posiadaczy.

Kolonia Nostoc commune wśród roślin, których chloroplasty są również potomkami endosymbiotycznych sinic.

Zanim jeszcze do tego doszło, cyjanobakterie spowodowały katastrofalne zmiany środowiskowe połączone z masowym wymieraniem. Produktem ubocznym fotosyntezy jest bowien tlen, którego nie zawierała atmosfera młodej Ziemi (bogata w dwutlenek węgla i metan). Sinice, pochłaniając CO2, uwalniając O2 i utleniając CH4, dramatycznie zmieniły skład atmosfery, a przy okazji, osłabiając efekt cieplarniany, spowodowały globalne zlodowacenie trwające ponad 200 mln lat. Okres, w którym to nastąpiło (2,45–2,22 miliarda lat temu), nazywamy wielką katastrofą tlenową. Tlen w wysokim stężeniu okazał się zabójczo toksyczny dla wielu wczesnych linii ewolucyjnych życia, jednak umożliwił rozwój innych, które nauczyły się wykorzystywać go dla pozyskiwania energii napędzającej procesy metaboliczne. Byli wśród nich przodkowie zwierząt. Nie byłoby więc ani fotosyntetyzujących roślin, ani oddychających tlenem zwierząt (czyli między innymi ludzi), gdyby nie sinice. Wszystkie „wyższe” formy życia mają wobec nich dług wdzięczności.

Sinice są wszędobylskie, ale prawdopodobnie wyewoluowały w płytkich wodach słodkich i na lądzie, gdzie zresztą nadal można je spotkać. Jako organizmy pionierskie, którym do życia wystarczą w zasadzie światło słoneczne, woda i powietrze, przygotowały grunt pod kolonizację lądów przez inne formy życia. Choć sinice są w zasadzie jednokomórkowcami o rozmiarach kilku mikrometrów, potrafią tworzyć duże kolonie takie jak te widoczne na ilustracjach 1 i 2. Pojedyncze bakterie łączą się w długie włókna, które okrywają się ochronną warstwą żelowatych polisacharydów wydzielanych na zewnątrz komórek. Powstaje coś, co na dobrą sprawę jest organizmem wielokomórkowym. Przedstawiona tu cyjanobakteria to trzęsidło, Nostoc commune, gatunek znany (a nawet jadany i wykorzystywany w medycynie ludowej) od stuleci, aczkolwiek nieprędko zdano sobie sprawę z tego, czym jest i skąd się bierze ta dziwna galareta, znajdowana na ziemi podczas wilgotnej pogody. Linneusz zaliczył ją do „glonów” (Algae), a w ich obrębie do rodzaju Tremella (wraz z kilkoma gatunkami – jak dziś wiemy – grzybów). W ogóle dzieje klasyfikacji sinic to długa historia nieporozumień i przełamywania schematów myślowych. Do konsekwentnego traktowania ich jako bakterii przyzwyczajono się dopiero pod koniec XX w.

Żywa skamieniałość sprzed dwóch miliardów lat.

Oprócz zdolności do fotosyntezy Nostoc posiada jeszcze jedną supermoc: potrafi wiązać azot atmosferyczny. Czyni to z niego (po raz n-ty w ewolucyjnej historii cyjanobakterii) atrakcyjnego symbionta wielu grzybów porostowych, które korzystają zarówno z cukrów syntetyzowanych przez cyjanobakterię, jak i z produkowanych przez nią związków azotu. Jednym z takich porostów jest pokazana na ilustracji 3 pawężnica rudawa (Peltigera rufescens). Niektóre gatunki pawężnic w trakcie swojej ewolucji porzuciły współpracę z Nostoc jako partnerem fotosyntetyzującym; rolę tę przejęły jednokomórkowe zielenice. Nie mogły jednak zastąpić cyjanobakterii, jeśli chodzi o wiązanie azotu, dlatego także te pawężnice zachowały sobie kultury Nostoc w specjalnych brodawkach pokrywających plechę.

Kolonie trzęsidła często ujawniają swoją obecność po burzy i wydzielają charakterystyczny zapach geosminy. Nos ludzki jest na ten zapach bardzo wrażliwy, a mózg kojarzy go z deszczem i piorunami. Dlatego co najmniej od średniowiecza przypisywano trzęsidłu pochodzenie pozaziemskie. Wierzono, że spada ono z nieba, a nawet utożsamiano je z meteorami, czyli „spadającymi gwiazdami”. Do tej teorii przychylił się 500 lat temu szwajcarski uczony Aureolus Philippus Theophrastus Bombastus von Hohenheim (znany jako doktor Paracelsus). Paracelsus być może pół żartem, ale na pewno pół serio opisał niebiańską galaretę jako „wydzielinę wydmuchaną z nozdrzy jakiejś zakatarzonej planety”, w czym jest więcej sensu, niż można by sądzić, bo to, co wydmuchujemy z nosa, również składa się w znacznej mierze z polisacharydów. Nazwał tę substancję Nostoch, zapewne nawiązując do niemieckiego słowa Nasenloch, a może także do średnio-dolno-niemieckiego noster ‘dziurka w nosie’. Dzięki autorytetowi Paracelsusa na trzęsidło – jako wytwór gwiezdnego ognia i łącznik między mikrokosmosem a makrokosmosem – zwrócili uwagę alchemicy. Odegrało ono zatem istotną rolę w eksperymentach nad wytworzeniem kamienia filozoficznego.

Porost Peltigera rufescens, którego fotosyntetyzującym partnerem, hodowanym wewnątrz plechy, jest Nostoc.

Cyjanobakterie nie są może smarkami ciał niebieskich, ale za to zachowały wszelkie cechy swoich przodków sprzed ponad dwóch miliardów lat. Ich skamieniałości z proterozoiku mają tak dokładne dzisiejsze odpowiedniki, że na podstawie samej morfologii można by je było zaliczyć do współczesnych rodzajów. Dlatego proponuję chwilę zadumy nad niezwykle starymi istotami, którym nasza planeta zawdzięcza atmosferę złożoną w 21% z tlenu. W popularnej świadomości istnieją głównie jako jakieś bliżej nieznane wodne świństwo, którego zakwity powodują zamykanie plaż i utrudniają wakacyjny relaks nad Bałtykiem. Trudno o bardziej niesprawiedliwy stereotyp.

Zdjęcia własne; wszelkie prawa zastrzeżone. ©2023 Piotr Gąsiorowski

Oryginalny opis trzęsidła autorstwa Linneusza (1753).

Lektura uzupełniająca

O zmianach składu atmosfery Ziemi, czyli jak cyjanobakterie zakończyły archaik i zapoczątkowały proterozoik:

https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.aax1420

Cyjanobakterie jako prastare wielokomórkowce:

https://www.pnas.org/doi/full/10.1073/pnas.1209927110

Pochodzenie fotosyntezy (wciąż słabo poznane, za to bardziej skomplikowane, niż ktokolwiek sobie wyobrażał):

https://royalsocietypublishing.org/doi/10.1098/rsob.180246