Azot jako gaz życia, czyli co może dać symbioza. Część 2: Rośliny i ich mali przyjaciele

Inne wpisy z tej serii:
Część 1: Porosty
Część 3: I znów endosymbioza

Patrz też:
Organizmy mało znane: Porosty
Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Parzepliny, sagowce i mszaki, czyli odcienie symbiozy

Jak wspomniałem w poprzednim wpisie, współczesne cyjanobakterie (najczęściej z wszędobylskiego rodzaju Nostoc) chętnie wchodzą w związki symbiotyczne z grzybami porostowymi (dotyczy to grubo powyżej tysiąca opisanych gatunków). Z jakichś powodów taka symbioza skrajnie rzadko występuje u roślin naczyniowych (tracheofitów). Wśród okrytonasiennych (Angiospermae), dominujących na lądach od późnej kredy, wyjątkiem jest parzeplin (Gunnera), rodzaj o historii sięgającej „ery dinozaurów” (ok. 115 mln lat temu). Parzeplin wywodzi się się z kontynentów półkuli południowej, ale jest chętnie uprawiany także w Europie dla swoich ogromnych, dekoracyjnych liści (patrz ryc. 1). U nasady ogonków tych liści znajdują się gruczoły, przez które cyjanobakterie (zwykle Nostoc punctiforme) przenikają do tkanek parzeplinu i sadowią się się w ścianach komórkowych. Nie naruszają leżącej głębiej błony komórkowej, czyli nie stają się symbiontami wewnątrzkomórkowymi w ścisłym sensie, ale mają kontakt z błoną, przez którą roślina i sinica mogą wymieniać metabolity. Cyjanobakteria oferuje przyswajalny azot, a w zamian prosi o produkty fotosyntezy, której sama nie może uprawiać na dostateczną skalę, bo pozbawiona jest dostępu światła.1 W niciach komórek symbiotycznej cyjanobakterii przeważają heterocysty wiążące azot zamiast zwykłych komórek fotosyntetyzujących.

Ryc. 1.

Wśród nagonasiennych (Gymnospermae) bliskie stosunki z cyjanobakteriami nawiązały jedynie sagowce (Cycadales). Cyjanobakterie, między innymi z rodzajów Desmonostoc i Nostoc, żyją w tzw. korzeniach koralkowych sagowców, rozrastających się tuż pod powierzchnią ziemi. Wymiana usług jest podobna jak w przypadku parzeplinów: gospodarz musi skompensować sinicy brak możliwości fotosyntezy, zaopatrując ją w odżywcze związki węgla (zwłaszcza cukry). Poza wiązaniem azotu atmosferycznego (dzięki czemu sagowcom nie przeszkadza nawet skrajnie jałowa gleba), symbiotyczne bakterie dostarczają swojemu gospodarzowi także interesujących metabolitów, np. BMAA (3-metyloamino-L-alaniny), neurotoksyny pobieranej od sinic i gromadzącej się w nasionach sagowca. Sagowce pojawiły się w permie, szczególny rozkwit przeżyły w mezozoiku i nadal dobrze sobie radzą w ciepłych strefach klimatycznych (patrz ryc. 2). Azotodajne sinice zapewne przyczyniły się do ich sukcesu ewolucyjnego.

Ryc. 2.

Symbioza z sinicami jest o wiele częstsza u nienaczyniowych roślin lądowych, czyli mszaków. Uprawiają ją wszystkie glewiki (Anthocerotophyta) i niektóre wątrobowce, np. otruszyn (Blasia); hodują one cyjanobakterie w przestworach wewnątrz plechy, wypełnionych śluzem. Także w tym przypadku sinica wymaga dokarmiania przez gospodarza, bo jej aktywność fotosyntetyczna spada prawie do zera. Z kolei mchy z rodzaju Sphagnum (torfowce) oferują sinicom gościnę w tzw. komórkach wodonośnych (hialinowych) – dużych, martwych, bezbarwnych, o porowatych ścianach. Mniej wiadomo o szczegółach współpracy sinic z mchami z rodziny gajnikowatych (Hylocomiaceae), takimi jak rokietnik pospolity (Pleurozium schreberi). Sinice nie wnikają do wnętrza rośliny, tylko kolonizują jej powierzchnię, dzięki czemu mogą bez przeszkód prowadzić fotosyntezę. Badania wskazują, że obecność sinic wzbogaca tkanki mchu w azot, a mech zaopatruje swoich małych przyjaciół m.in. w związki siarki (sulfoniany).2 Podobnie jak parzepliny i sagowce (a także grzyby porostowe rozmnażające się płciowo) mszaki w każdym pokoleniu muszą pozyskiwać symbionta na nowo, pozwalając się zainfekować swobodnie żyjącym cyjanobakteriom.

Na scenę wpływa azolla

Przyjrzyjmy się teraz jeszcze innej roślinie: azolli (Azolla). Jest to maleńka i na oko niepozorna słodkowodna paproć pływająca. Na pierwszy rzut oka przypomina rzęsę wodną (pomijając kolor często czerwonawy, który azolla zawdzięcza antocyjanom). Jeden z jej gatunków, A. filiculoides (tradycyjnie, choć nie całkiem poprawnie nazywana azollą karolińską) występuje w Polsce jako roślina inwazyjna zawleczona z Nowego Świata. Choć jest to w zasadzie roślina tropikalna, potrafi się przystosować do chłodnych stref klimatycznych. Jeśli przypadkiem trafi na korzystne warunki do rozrostu, może utworzyć kożuch o grubości kilku centymetrów, pokrywający szczelnie całą powierzchnię zbiornika wodnego (ryc. 3). Nie trzeba tłumaczyć, że inni mieszkańcy akwenu nie mają wtedy powodu do radości.

Powiedzieć, że azolla rośnie szybko, to nic nie powiedzieć. Jej biomasa może się podwoić w ciągu 2–5 dni i przyrasta wykładniczo, dopóki nie napotka na jakąś barierę wzrostu. Najczęściej jest to ograniczony dostęp do zasobów fosforu, niezbędnego składnika kwasów nukleinowych, ATP czy fosfolipidów. Dlatego intensywne zakwity azolli zdarzają się tam, gdzie fosforu nie brakuje – często dlatego, że dostarczają go ścieki zrzucane przez ludzi. Azolla nie potrzebuje natomiast nawożenia azotem, bo przyswaja go sobie wprost z atmosfery.

Ryc. 3.

W późnej kredzie, około 80 mln lat temu, rodzaj Azolla zaczął się szerzyć na wszystkich kontynentach. Już wtedy azolle żyły w tych samych środowiskach, które preferują dzisiaj – w wodach stojących lub wolno płynących. Wszystko też wskazuje na to, że już wówczas współpracowały z cyjanobakterią Trichormus azollae.3 Ich symbioza stała się tak ścisła, że sinica całkowicie uzależniła się od gospodarza. Straciła część genów potrzebnych do samodzielnej egzystencji, co jest ewenementem wśród symbiotycznych cyjanobakterii (ich genomy są z reguły duże jak na bakterie; genom N. punctiforme jest wręcz rekordowo wielki). Jak zatem nowe pokolenia azolli pozyskują symbionta? Nie muszą go pozyskiwać, bo T. azollae towarzyszy swojemu gospodarzowi przez cały cykl reprodukcyjny. Jest to jedyny znany przykład tego typu w całym królestwie roślin.

T. azollae żyje w przestworach utworzonych na spodzie wypukłego górnego płata liści azolli. Kiedy azolla przystępuje do rozmnażania płciowego, pod liśćmi powstają kuliste twory zwane sporokarpami, produkujące zarodniki. Dojrzewając, różnicują się one na męskie mikrosporokarpy i żeńskie makrosporokarpy. Nici cyjanobakterii początkowo doczepiają się do wszystkich sporokarpów, ale przeżywają tylko w makrosporokarpach. Ich komórki przetrwalnikowe zostają zdeponowane w specjalnym wydrążeniu makrosporokarpu, gdzie czekają, aż z zarodnika wykiełkuje żeński gametofit z rodnią zawierającą komórkę jajową. Po zapłodnieniu rozwija się młody sporofit, a zaczynając samodzielne życie, jest już zainfekowany przetrwalnikami cyjanobakterii. Niebawem dają one początek niciom z heterocystami wiążącymi azot, które zasiedlają przeznaczone dla nich wnęki utworzone przez liście. I tak w kółko od stu milionów lat.

Ze względu na błyskawiczne tempo rozrostu i zdolność do przetwarzania azotu atmosferycznego w przyswajalne formy tego pierwiastka azolla odgrywa od stuleci ważną rolę jako naturalny użyźniacz dla roślin uprawianych w środowisku wodnym, zwłaszcza na polach ryżowych. Może też służyć jako wysokobiałkowy pokarm dla zwierząt hodowlanych, choć to jej zastosowanie budzi kontrowersje: wspomniane wyżej neurotoksyny produkowane przez sinice stwarzają niedostatecznie zbadane ryzyko zarówno dla zwierząt karmionych azollą, jak i dla ludzi; wiadomo bowiem, że BMAA może się propagować w łańcuchach pokarmowych.

Winter is coming, czyli jak azolla zmieniła klimat Ziemi

We wczesnym eocenie, 49,3 mln lat temu, fragmenty superkontynentu Laurazji – Ameryka Północna, Azja, Europa Północna i Grenlandia – utworzyły niemal nieprzerwany pierścień wokół Oceanu Arktycznego (ryc. 4). Płytkie, epikontynentalne morze Obik i Cieśnina Turgajska, oddzielające Azję od Europy, zamknęły się na pewien czas (zresztą nie po raz pierwszy i nie ostatni w swojej historii), a jedynymi połączeniami między Oceanem Arktycznym a Tetydą i młodym Atlantykiem pozostały wąskie cieśniny po obu stronach Grenlandii. Klimat Ziemi był wówczas gorący, czego dowodzą choćby skamieniałości z Wyspy Ellesmere’a, o których pisałem tutaj. Fauna, którą dziś określilibyśmy jako tropikalną, żyła daleko za północnym kołem podbiegunowym, a także na Antarktydzie.

Brak prądów oceanicznych i słabe ruchy pionowe wód sprawiły, że na dnie Oceanu Arktycznego zapanowały warunki beztlenowe, a większość organizmów przydennych wymarła. Natomiast na powierzchni utrzymywała się warstwa słodkiej wody zasilana przez wielkie rzeki kilku kontynentów i obfite opady cieplarnianego eocenu. Rzeki transportowały składniki mineralne wypłukane ze złóż lądowych, a w szczególności – uwaga! – fosforany. Spłukiwały także do morza słodkowodne organizmy, a między innymi – paprocie z rodzaju Azolla. W eoceńskich osadach spod dna Oceanu Arktycznego zidentyfikowano trzy różne gatunki azolli (A. arctica, A. nova, A. astroborealis); żyły one także (w towarzystwie paru innych gatunków) w morzach wcinających się głęboko między masy lądowe po drugiej stronie cieśnin grenlandzkich. Było to możliwe, gdyż morza te (Labradorskie, Grenlandzko-Norweskie i Północne) pokrywały się przynajmniej okresowo warstwą słodkiej wody.

Ryc. 4.

Mając do dyspozycji ogromną powierzchnię słodkiej wody wzbogaconej w związki fosforu oraz atmosferyczny azot i wysoki poziom CO2, a w sezonie letnim dzień polarny trwający pół roku, azolla miała prawo szaleć ze szczęścia i podwajać swoją biomasę co kilkadziesiąt godzin. Cały Ocean Arktyczny i część przyległych mórz pokrywały się zwartym kożuchem pływającej paproci. Wyrwy powodowane przez sztormy lub wywołane obumieraniem azolli podczas nocy polarnej błyskawicznie zarastały z powrotem, kiedy warunki znów stawały się sprzyjające.

Jeden kilometr kwadratowy kożucha azolli potrafi związać rocznie 250 ton azotu i 1500 ton węgla, a paproć pokrywała sezonowo ok. 4 mln km2 wód arktycznych przez 1,2 mln lat. W normalnych warunkach węgiel powracałby do obiegu biologicznego, ponieważ obumarła azolla staje się pożywieniem mikroorganizmów i drobnych zwierząt roślinożernych. Ale w odwiertach z dna Oceanu Arktycznego (badania wykonano w 2004 r.) widzimy wielometrowe nagromadzenie sfosylizowanych warstw szczątków azolli, które tonęły i opadała aż do pozbawionej tlenu, martwej strefy zamkniętego morza. Biliony ton CO2 zostały w ten sposób wyssane z atmosfery, a węgiel związany przez azollę został pogrzebany na dnie oceanu i wyłączony z obiegu biologicznego. Stał się za to po przemianach chemicznych ważnym źródłem arktycznych złóż węglowodorów: gazu ziemnego i ropy naftowej.

Arktyczny superrozkwit azolli znacząco obniżył zawartość CO2 w atmosferze Ziemi. Można się spierać o dokładne liczby i o rolę innych czynników, ale wygląda na to, że azolla była głównym sprawcą spadku stężenia atmosferycznego CO2 mniej więcej o połowę w ciągu miliona lat. Epizod azolli zakończył się, gdy Ocean Arktyczny odzyskał połączenia z innymi oceanami, co przywróciło cyrkulację wody. Ale jeszcze zanim do tego doszło, ok. 48,5 mln lat temu tzw. wczesnoeoceńskie optimum klimatyczne zaczęło się chylić ku końcowi. Nigdy od tej pory nie powróciły skrajnie cieplarniane warunki paleocenu i wczesnego eocenu. Średnia temperatura globalna spadała systematycznie przez kolejne 20 mln lat (w środkowym eocenie nieco wzrosła, ale na krótko). Na początku oligocenu, ok. 30 mln lat temu, zaczęło się zlodowacenie Antarktydy − częściowo z powodu globalnego ochłodzenia, ale także dlatego, że ostateczny rozpad Gondwany umożliwił powstanie antarktycznego prądu wokółbiegunowego.

Podsumowanie

Jak widzieliśmy, symbioza cyjanobakterii z roślinami nie jest częsta. Może to dziwić, jeśli weźmiemy pod uwagę, że ewolucja roślin zaczęła się od współpracy z endosymbiotyczną sinicą, przodkiem chloroplastów. Z drugiej jednak strony, skoro już rośliny nabrały zdolności do fotosyntezy, kolejny fotosymbiont nie był już im potrzebny. Cyjanobakterie są natomiast przydatne jako źródło związków azotu (ale do tego nadają się także liczne inne bakterie azotowe). Mimo, że niewiele grup roślin zdecydowało się na skorzystanie z ich usług, widzimy całą skalę typów symbiozy: od luźnej kohabitacji mchów z epifitycznymi sinicami poprzez zapewnienie symbiontom specjalnej przestrzeni życiowej wewnątrz własnych tkanek (sagowce, glewiki, wątrobowce, torfowce) aż po związek na granicy endosymbiozy (przypadek parzeplinu) i włączenie sinicy w cykl rozrodczy rośliny (jak w przypadku azolli). W następnym i ostatnim odcinku tej serii poznamy przykłady organizmów, które (jak kiedyś prymitywni przodkowie roślin) wpuściły cyjanobakterie do wnętrza własnych komórek i po raz kolejny odegrały pradawny scenariusz endosymbiozy.

Przypisy

  1. Choć sinice są organizmami fotosyntetyzującymi par excellence (w końcu to one odkryły barwniki fotosyntetyczne takie jak chlorofil), przy braku światła mogą przechodzić na cudzożywność. Mają jednak bardzo specyficzne i zależne od gatunku wymagania pokarmowe (przyswajają tylko niektóre cukry proste, dwucukry i/lub glicerynę), zatem gospodarz musi im zapewnić zaopatrzenie w pożądane związki). ↩︎
  2. Rokietnik pospolity jest jednym z najczęściej spotykanych mchów polskich, ale stanowi także dominujący element runa leśnego lasów borealnych (w Kanadzie, na Alasce i w północnej Eurazji). Dzięki współżyciu z sinicami odgrywa wielką rolę w naturalnym obiegu azotu w tym ekosystemie. ↩︎
  3. Cyjanobakteria ta znana jest także pod nazwami Nostoc azollae i Anabaena azollae. Systematyka cyjanobakterii, w tym intensywnie badanego rzędu trzęsidłowców (Nostocales), do którego należą wszystkie omawiane tu symbionty, zmienia się szybko wraz z postępem badań, stąd duża liczba synonimów. ↩︎

Opisy ilustracji

Nagłówek. Trzęsidło (Nostoc sp.), cyjanobakteria będąca w istocie organizmem wielokomórkowym. Wśród zwykłych (fotosyntetyzujących) komórek wegetatywnych tworzących nici widoczne są heterocysty odpowiedzialne za wiązanie azotu atmosferycznego. Foto: rmatth. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY-NC-SA 3.0).
Ryc. 1. Stuletni parzeplin brazylijski (Gunnera manicata) w Starym Ogrodzie Botanicznym Uniwersytetu w Getyndze (Niemcy). Foto: Piotr Gąsiorowski 2021 (licencja CC BY-NC-SA 4.0).
Ryc. 2. Sagowiec odwinięty (Cycas revoluta) w swoim naturalnym środowisku: Okinawa, wyspy Riukiu (Japonia), Foto: genjitsu (Takkaki Hattori) 2019. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY 4.0).
Ryc. 3. Kożuch azolli „karolińskiej“ (Azolla filiculoides) na powierzchni wody. Foto: Rocío Esmeralda Pose 2021. Lokalizacja: Buenos Aires (Argentyna). Źródło: iNaturalist (licencja CC BY 4.0).
Ryc. 4. Mapa paleotektoniczna i rekonstrukcja paleogeograficzna zamkniętego Oceanu Arktycznego w eocenie (ok. 50 mln lat temu). Zielonkawa plama oznacza zasięg rozkwitu azolli. Źródło: Blakey 2021 (fair use).

Lektura dodatkowa

Azot jako gaz życia, czyli co może dać symbioza. Część 1: Porosty

Inne wpisy z tej serii:
Część 2: Rośliny i ich mali przyjaciele
Część 3: I znów endosymbioza

Patrz też:
Organizmy mało znane: Porosty
Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Wstęp: make love, not war

Zwykle myślimy o ewolucji w kategoriach konkurencji: dwie formy życia rywalizują o te same zasoby środowiska; lepiej przystosowana zyskuje, a gorzej przystosowana traci. Ale dobór naturalny może premiować nie tylko te cechy dziedziczne, dzięki którym organizmy odnoszą sukces reprodukcyjny kosztem innych, lecz także takie, które skłaniają swoich nosicieli do współpracy przynoszącej zysk przystosowawczy obu stronom. Dlatego istnieją organizmy społeczne (współpracujące w ramach jednego gatunku) i cała paleta odcieni symbiozy, czyli związku dwóch lub więcej gatunków opartego na wymianie usług zapewniającej wzajemną korzyść.

Częstym partnerem w związkach symbiotycznych są cyjanobakterie, zwane też sinicami – grupa bakterii, której poświęciłem kiedyś osobny wpis. Cyjanobakterie dokonały jednego z najważniejszych wynalazków w historii życia na Ziemi: zaawansowanej fotosyntezy, wykorzystującej energię fotonów światła słonecznego do wytwarzania związków organicznych z wody i dwutlenku węgla. W bardzo dawnej przeszłości – około dwóch miliardów lat temu – cyjanobakterie spokrewnione ze współczesnym rodzajem Gloeomargarita stały się endosymbiontami (symbiontami wewnątrzkomórkowymi) wspólnego przodka grupy Archaeplastida, do której należą – obok zielenic, krasnorostów i glaukofitów – wszystkie rośliny lądowe. Endosymbioza jest związkiem tak ścisłym, że może doprowadzić do zaniku odrębności partnerów. Cyjanobakterie wewnątrz komórki gospodarza utraciły zdolność do niezależnej egzystencji i przekształciły się w plastydy – organella odpowiedzialne za przeprowadzanie fotosyntezy (czyli między innymi roślinne chloroplasty). Pamiątką ich pochodzenia jest posiadanie własnego genomu, co prawda bardzo zubożonego, bo większość DNA plastydów została przeniesiona do jądra komórki gospodarza.

Dzięki kolejnym rundom endosymbiozy, w których rolę wewnątrzkomórkowych partnerów odgrywały zielenice lub krasnorosty, zdolność do fotosyntezy uzyskały rozmaite inne grupy organizmów: klejnotki, bruzdnice, brunatnice, okrzemki, złotowiciowce, haptofity, ochrofity itp. Należą one do różnych gałęzi ogromnego drzewa rodowego eukariontów (organizmów wyposażonych w jądro komórkowe), ale jeśli prześledzić historię ewolucyjną ich zdolności do fotosyntezy, zawsze prowadzi ona ostatecznie do cyjanobakteryjnego wspólnego przodka „baterii słonecznych” umożliwiających wiązanie węgla z zawartego w atmosferze CO2.

Współpraca eukariontów z sinicami nie była ani pierwszym, ani ostatnim przypadkiem endosymbiozy. Już wcześniej przedstawiciel innej grupy prokariontów, alfaproteobakterii, zintegrował się z komórką wspólnego przodka eukariontów, dając początek mitochondriom – organellom odpowiedzialnym za oddychanie komórkowe i syntezę adenozynotrójfosforanu (ATP), nośnika energii wykorzystywanej w procesach metabolicznych. Wizjonerską hipotezę o bakteryjnym pochodzeniu zarówno mitochondriów, jak i plastydów, początkowo odrzucaną przez większość badaczy, zaproponowała w 1966 r. Lynn Margulis. Była ona przez całe życie badaczką ekscentryczną i wiele z propagowanych przez nią poglądów wzbudzało uzasadnioną krytykę; niemniej jednak zapoczątkowana przez nią teoria endosymbiozy nie tylko została po latach potwierdzona i powszechnie zaakceptowana, ale zrewolucjonizowała zrozumienie kilku przełomowych wydarzeń w historii życia na Ziemi.

Chciałbym na kilku przykładach pokazać, jak wygląda droga od luźnej symbiozy do nierozerwalnego związku, którego ukoronowaniem jest zintegrowanie komórek gospodarza i jego symbiotycznego partnera. Skupię się na przypadkach, gdy symbiontem jest cyjanobakteria. Gospodarzami zaś będą kolejno: grzyby, rośliny i mało znane organizmy takie jak haptofity (czym są haptofity, wyjaśnię we właściwym czasie).

Pawężnice i ich partnerzy strategiczni

Pawężnica (Peltigera) to rodzaj grzybów należący do gromady workowców (Ascomycota), a w jej obrębie do klasy miseczniaków (Lecanoromycetes). Miseczniaki są grupą wielką: wśród wszystkich klas grzybów zajmują trzecie miejsce pod względem liczebności; opisano dotąd ok. 14 tys. gatunków, przy czym liczba ta stale rośnie i niewątpliwie długo jeszcze będzie rosła w miarę postępu badań. Około 95% miseczniaków to grzyby porostowe. Czym są porosty, pisałem już przy innych okazjach (na przykład tutaj i tutaj), tu przypomnę tylko krótko: porost to układ symbiotyczny, w którym głównym partnerem (gospodarzem) jest grzyb, a pozostali partnerzy są mikroorganizmami, z których przynajmniej jeden, zwany fotobiontem, uprawia fotosyntezę. Zapewnia to porostom samożywność: fotobiont produkuje cukry, którymi odżywia się grzyb. Gospodarz w zamian oferuje partnerowi komfortowe warunki życia: strzępki grzyba tworzą plechę, która osłania kolonie fotobionta, chroniąc je np. przed kaprysami pogody i nadmiarem promieniowania słonecznego (zwłaszcza w zakresie nadfioletu) oraz ułatwiając im zaopatrzenie w mineralne składniki odżywcze. Najczęściej fotobiontem jest któraś z jednokomórkowych zielenic żyjących w środowiskach lądowych, ale drugą najpopularniejszą opcją jest korzystanie z usług cyjanobakterii.

Ryc. 1.

Rodzaj Peltigera obejmuje około 90 opisanych i nazwanych gatunków, sporą liczbę gatunków wstępnie rozpoznanych na podstawie badań molekularnych, choć jeszcze nieuznanych formalnie, i z pewnością wiele takich, które dopiero czekają na odkrycie. W Polsce, według oficjalnego wykazu, występuje 21 gatunków pawężnic (w mojej najbliższej okolicy znalazłem dotąd trzy). Mają one charakterystyczny wygląd: ich duża plecha składa się z szerokich, listkowatych odcinków przylegających do podłoża, często tworzących okrągłe rozety. Pawężnice mogą rosnąć – w zależności od gatunku – na ziemi lub na mchu, rzadziej na skale lub na korze drzew, a w kilku przypadkach nawet na kamieniach zanurzonych w strumieniu. Wspólny przodek całego rodzaju żył kilkadziesiąt milionów lat temu, a jego fotobiontem było już wtedy trzęsidło (Nostoc sp.), pospolita cyjanobakteria, którą, o dziwo, dobrze widać gołym okiem, bo tworzy na wilgotnym gruncie duże kolonie. W obrębie kolonii komórki trzęsidła układają się w długie nici (patrz ryc. 2), otoczone żelowatą pochwą zbudowaną z wydzielanych przez bakterie polisacharydów. I tu uwaga: oprócz zwykłych, niezróżnicowanych komórek bakteryjnych kolonia zawiera także wyspecjalizowane komórki przetrwalnikowe i tzw. heterocysty, czyli komórki pozbawione zdolności do fotosyntezy, ale za to ujawniające inną supermoc: umiejętność wiązania azotu atmosferycznego (N2) i przekształcania go w amoniak (NH3).

Dlaczego jest to ważne? Bo cząsteczkowy azot jest w normalnych warunkach gazem niemal obojętnym chemicznie. Dwa atomy tworzące cząsteczkę N2 połączone są potrójnym wiązaniem kowalencyjnym (N≡N), współdzieląc sześć elektronów. Takie wiązanie jest wyjątkowo silne, zatem niełatwo je rozerwać. Mogą w tym pomóc enzymy z rodziny nitrogenaz, katalizujące reakcję przemiany azotu cząsteczkowego w amoniak. Jest to proces redukcji, o korzystnym bilansie energii, nie zachodzi jednak samoistnie, bo na przeszkodzie stoi bardzo wysoka energia aktywacji (wynikająca z siły wiązania N≡N). Obecność enzymu obniża tę barierę, dzięki czemu reakcja może zachodzić w zwykłym zakresie temperatur i ciśnień. A ponieważ amoniak jest aktywny chemicznie, może być następnie wykorzystany w szlakach syntezy złożonych związków organicznych. Nitrogenazy to kompleksy kilku białek z udziałem kofaktora zawierającego żelazo i molibden, rzadziej wanad. Potrafią je syntetyzować tylko niektóre bakterie i archeowce. Enzymy te umożliwiają swoim posiadaczom pozyskiwanie azotu wprost ze wszechobecnego źródła – atmosfery Ziemi, zawierającej objętościowo 78% N2.1

Dawną francuską nazwę azote (zapożyczoną do języka polskiego jako azot) utworzył Antoine Lavoisier, inspirując się greckim przymiotnikiem ázōtos ‘uniemożliwiający życie’. To prawda, że azotem nie da się oddychać, nazwa nie była jednak zbyt trafna, bo azot jest jednym z najważniejszych pierwiastków umożliwiających życie – o czym w czasach Lavoisiera jeszcze nie wiedziano. Wchodzi on w skład wszystkich bez wyjątku aminokwasów, czyli cegiełek, z których zbudowane są białka, wszystkich nukleotydów, czyli podstawowych składników DNA i RNA, a także wspomnianego wyżej ATP i wielu innych ważnych związków. Ciało ludzkie zawiera średnio prawie 2 kg azotu. Dostaje się on do obiegu biologicznego częściowo dzięki wyładowaniom elektrycznym podczas burz. Ich energia umożliwia zerwanie potrójnego wiązania w cząsteczce N2 i reakcję atomowego azotu z tlenem. Powstają w ten sposób tlenki azotu i jony azotanowe, które dostają się do gleby i mogą być przyswajane przez rośliny czy grzyby, a za ich pośrednictwem trafiają do łańcucha pokarmowego zwierząt. Ale wielokrotnie więcej azotu trafia do biosfery dzięki bakteriom i archeowcom wyposażonym w nitrogenazy. Są one głównymi dostawcami związków azotu przyswajanych przez inne istoty żywe. A kto potrafi się z nimi zaprzyjaźnić, uzyskuje uprzywilejowany dostęp do azotu.

Symbiotyczne cyjanobakterie hodowane przez pawężnicę wewnątrz plechy nie tylko dostarczają gospodarzowi produktów fotosyntezy (cukrów), ale ponadto, dzięki heterocystom wchodzącym w skład ich kolonii, są źródłem przyswajalnych związków azotu pobieranego wprost z powietrza. Trzeba tu zauważyć, że związek grzybów porostowych z fotobiontami jest stosunkowo luźny. Nie jest to endosymbioza, tylko partnerstwo dwóch lub więcej organizmów zachowujących swoją autonomię. W ewolucji porostów zdarzały się wielokrotnie przypadki rezygnacji z fotobionta i powrotu do charakterystycznej dla grzybów cudzożywności. Zdarzała się też wymiana fotobionta na „nowszy model”.

Zmiana partnera, choć nie do końca

Grzyby porostowe, jak przystało na członków królestwa Fungi, mają skomplikowane cykle reprodukcyjne. Mogą się rozmnażać płciowo za pomocą zarodników albo wegetatywnie za pomocą specjalnych rozmnóżek, zwanych (w zależności od formy) sorediami (urwistkami) lub izydiami (wyrostkami). Zarodniki zawierają wyłącznie DNA grzyba, natomiast rozmnóżki to małe „pakiety startowe”, złożone z komórek symbionta w opakowaniu ochronnym utworzonym przez tkankę grzyba. Jeśli trafią na odpowiednie podłoże, rozwija się z nich klonalna kopia grzyba rodzicielskiego współpracująca z tym samym symbiontem. Innymi słowy – rozmnażanie bezpłciowe sprzyja utrzymaniu ścisłego związku z konkretnym partnerem. Natomiast młody grzyb rozwijający się z zarodników (w przypadku grzybów porostowych jest to proces wciąż słabo zbadany) musi znaleźć w swoim środowisku właściwego fotobionta i zachęcić go do współpracy. Może się przy tym zdarzyć, że udaje się wejść w związek symbiotyczny ze szczepem lub gatunkiem mikroorganizmu innym niż ten, z którym współpracowały wcześniejsze pokolenia. Na przykład pewna grupa blisko z sobą spokrewnionych gatunków pawężnic zrezygnowała z usług cyjanobakterii jako głównego partnera fotosyntetyzującego i przyjęła na jej miejsce zielenicę z rodzaju Coccomyxa.

Ryc. 2.

Zapewne zielenica dobrze się sprawdza jako fotobiont, ale jednego nie potrafi: wiązać azotu atmosferycznego. Tymczasem pawężnice uzależniły się od zdolności, która pozwala im kolonizować podłoża ubogie w związki azotu, na przykład nagie skały, nieurodzajne gleby piaszczyste i wydmy, a jednocześnie czyni z nich jedne z najszybciej rosnących porostów.2 Dlatego pawężnice, które dokonały wymiany, nie pozwoliły sobie na całkowite odrzucenie cyjanobakterii. Górna powierzchnia ich plechy usiana jest brodawkowatymi strukturami, tzw. cefalodiami, w których żyją kolonie sinicy, odgrywając rolę trzeciego partnera układu symbiotycznego (Peltigera/Coccomyxa/Nostoc). Ich zadaniem jest zaopatrywać cały układ w przyswajalny azot, podczas gdy fotosyntezę (czyli wiązanie węgla z CO2) bierze na siebie zielenica.

Jak dowodzą badania filogenomiczne, pawężnica jabłkowata (P. malacea) należy do kladu, którego wspólny przodek zastąpił cyjanobakterie zielenicami. Jednak gatunek ten nie ma cefalodiów, a jego plecha zawiera cyjanobakterie Nostoc. Jest to szczep inny niż te, które występują w cefalodiach najbliższych kuzynów P. malacea, ale blisko z nimi spokrewniony. Wygląda więc na to, że pawężnica jabłkowata zmieniła zdanie: pozbyła się zielenic i zastąpiła je cyjanobakteriami zachowanymi w cefalodiach. Oczywiście ponieważ sinice wiążą zarówno węgiel, jak i azot, cefalodia stały się zbędne i P. malacea utraciła je wtórnie, upodabniając się do większości pawężnic − tych, które nigdy nie zawierały związku z zielenicami. Gdyby nie dane molekularne, nie bylibyśmy świadomi jej bliskiego pokrewieństwa np. z pawężnicą brodawkowatą (P. aphthosa) o powierzchni jasnozielonej, gdy jest mokra, i nakrapianej cefalodiami (patrz ryc. 3), co świadczy o przynależności do porostów „trójskładnikowych”.3

O tym, że symbioza jest dobrym sposobem na życie, świadczy sukces ewolucyjny organizmów, które ją uprawiają. Szacuje się, że około jedna piąta gatunków grzybów tworzy porosty, a zatem korzysta z dobrodziejstw fotosyntezy dzięki uprzejmości symbiotycznych mikroorganizmów. Spośród nich ok. 10% wykorzystuje sinice jako fotobionty, ma zatem potencjalną zdolność do asymilacji azotu cząsteczkowego. Można więc stwierdzić bez wielkiej przesady, że dzięki symbiozie grzyby porostowe takie jak pawężnice mogą się odżywiać powietrzem, a przy okazji odgrywać ważną rolę ekologiczną jako pośrednicy wprowadzający azot do obiegu w świecie żywym.

Apetyt na azot

Prócz sinic także inne bakterie potrafią wiązać azot z atmosfery. Każdy, kto uważał na lekcjach biologii, powinien wiedzieć, że niemal wszystkie rośliny bobowate (Fabaceae), zwane też motylkowatymi, posiadają brodawki korzeniowe zawierające bakterie azotowe (wiele różnych rodzajów należących do różnych grup systematycznych). Bakterie te nie tylko zaopatrują swojego gospodarza w przyswajalne związki azotu, ale zasilają nimi także ziemię wokół korzeni. Dzięki temu bobowate są szeroko wykorzystywane jako „żywy nawóz” do użyźniania wyjałowionej gleby. Rodzina Fabaceae obejmuje ok. 20 tys. gatunków, co dobitnie świadczy o korzyściach z „samonawożenia”. Bakterie tworzące brodawki korzeniowe bobowatych (a także niektórych innych roślin okrytonasiennych) nie mają zdolności do fotosyntezy, ale ma ją roślina będąca ich gospodarzem. Może ona dzięki temu dokarmiać swoje korzeniowe symbionty związkami węgla, które sama syntetyzuje – notabene dzięki chloroplastom pochodzącym od pradawnych cyjanobakterii.

W kolejnym odcinku przyjrzymy się bliskiej współpracy sinic – nie tych sprzed dwóch miliardów lat, ale tych, które istnieją nadal jako odrębne organizmy – z niektórymi roślinami. Wskutek osobliwego zbiegu okoliczności skutki tej współpracy odczuła cała planeta.

Przypisy

  1. Azot cząsteczkowy i wodór cząsteczkowy można połączyć w amoniak metodą opracowaną w laboratorium przez Fritza Habera w 1909 r. i udoskonaloną oraz rozwiniętą w proces przemysłowy przez Carla Boscha kilka lat później. Na metodzie Habera i Boscha opiera się współczesna produkcja nawozów sztucznych, prowadzona na ogromną skalę. Aby jednak reakcja połączenia azotu z wodorem mogła zajść, potrzebne jest ciśnienie ok. 200 atm, obecność katalizatora (zwykle jest to specjalnie spreparowane czyste żelazo z dodatkiem promotorów zwiększających jego aktywność) i temperatura 400−450°C, której wymaga katalizator. Prokarionty wiążące azot nie mają takich wymagań technicznych. ↩︎
  2. Rodzaj Peltigera odznacza się największą różnorodnością w Eurazji i Ameryce Północnej, ale rozprzestrzenił się także na pozostałe kontynenty, a przez Amerykę Południową dotarł nawet do Półwyspu Antarktycznego. Kilkanaście gatunków występuje na Grenlandii. W strefie tropikalnej pawężnice żyją głównie w górach. ↩︎
  3. Upraszczam nieco opis porostów, które tworzą mini-ekosystemy mogące zawierać większą liczbę uczestników symbiozy. Kiedy mówimy o dwóch lub trzech symbiontach, mamy na myśli tylko najbardziej istotne gatunki tworzące porost. ↩︎

Opisy ilustracji

Nagłówek. Trzęsidło (Nostoc sp.), cyjanobakteria będąca w istocie organizmem wielokomórkowym. Wśród zwykłych (fotosyntetyzujących) komórek wegetatywnych tworzących nici widoczne są heterocysty odpowiedzialne za wiązanie azotu atmosferycznego. Foto: rmatth. Źródło: iNaturalist (licencja CC BY-NC-SA 3.0).
Ryc. 1. Pawężnica rudawa (Peltigera rufescens), przykład porostu dwuskładnikowego (jedynym fotobiontem jest cyjanobakteria Nostoc sp.). Widoczne są wzniesione nad plechą owocniki (apotecja) przypominające kształtem siodła, służące do rozmnażania płciowego (produkujące zarodniki). Foto: Piotr Gąsiorowski 2022. Lokalizacja: piaszczyste nieużytki w okolicy Czerwonaka, Wielkopolska (licencja CC BY-NC-SA 3.0).
Ryc. 2. Pawężnica brodawkowata (Peltigera aphthosa), przykład porostu trójskładnikowego. Fotobiontem jest zielenica Coccomyxa. Widoczne na zdjęciu cefalodia (ciemne brodawki na powierzchni plechy) zawierają cyjanobakterie Nostoc sp., zapewniające porostowi zaopatrzenie w przyswajalne związki azotu. Gatunek rzadki w Polsce, występujący tylko w górach; podlega ścisłej ochronie gatunkowej. Foto: bienchen 2022. Lokalizacja: Elliot Lake, Ontario (Kanada). Źródło: iNaturalist (licencja CC BY-NC 4.0).

Lektura dodatkowa

Projekt Peltigera, Lutzoni Lab, Duke University, Durham, Karolina Północna (USA): https://lutzonilab.org/peltigera/project/
Struktura i działanie nitrogenazy: https://pdb101.rcsb.org/motm/26

Gwiezdna galareta i kamień filozoficzny

Cyjanobakterie (Cyanobacteria), zwane też sinicami, to gromada bakterii (obejmująca dziś kilka tysięcy gatunków), które odegrały szczególną rolę w historii życia na Ziemi. Przodkowie cyjanobakterii odkryli, w jaki sposób można wykorzystać energię fotonów pochodzących ze Słońca, żeby w cyklu reakcji chemicznych z wody i dwutlenku węgla produkować węglowodany. Innymi słowy – cyjanobakterie wynalazły fotosyntezę i cykl Calvina–Bensona. Wszystkie inne organizmy fotosyntetyzujące pozyskały tę zdolność albo wchodząc w symbiozę z cyjanobakteriami, które utraciły samodzielność i przekształciły się w wewnątrzkomórkowe organella swoich gospodarzy zwane plastydami (należą do nich m.in. chloroplasty roślin), albo „pożyczając” gotowe plastydy od ich wcześniejszych posiadaczy.

Kolonia Nostoc commune wśród roślin, których chloroplasty są również potomkami endosymbiotycznych sinic.

Zanim jeszcze do tego doszło, cyjanobakterie spowodowały katastrofalne zmiany środowiskowe połączone z masowym wymieraniem. Produktem ubocznym fotosyntezy jest bowien tlen, którego nie zawierała atmosfera młodej Ziemi (bogata w dwutlenek węgla i metan). Sinice, pochłaniając CO2, uwalniając O2 i utleniając CH4, dramatycznie zmieniły skład atmosfery, a przy okazji, osłabiając efekt cieplarniany, spowodowały globalne zlodowacenie trwające ponad 200 mln lat. Okres, w którym to nastąpiło (2,45–2,22 miliarda lat temu), nazywamy wielką katastrofą tlenową. Tlen w wysokim stężeniu okazał się zabójczo toksyczny dla wielu wczesnych linii ewolucyjnych życia, jednak umożliwił rozwój innych, które nauczyły się wykorzystywać go dla pozyskiwania energii napędzającej procesy metaboliczne. Byli wśród nich przodkowie zwierząt. Nie byłoby więc ani fotosyntetyzujących roślin, ani oddychających tlenem zwierząt (czyli między innymi ludzi), gdyby nie sinice. Wszystkie „wyższe” formy życia mają wobec nich dług wdzięczności.

Sinice są wszędobylskie, ale prawdopodobnie wyewoluowały w płytkich wodach słodkich i na lądzie, gdzie zresztą nadal można je spotkać. Jako organizmy pionierskie, którym do życia wystarczą w zasadzie światło słoneczne, woda i powietrze, przygotowały grunt pod kolonizację lądów przez inne formy życia. Choć sinice są w zasadzie jednokomórkowcami o rozmiarach kilku mikrometrów, potrafią tworzyć duże kolonie takie jak te widoczne na ilustracjach 1 i 2. Pojedyncze bakterie łączą się w długie włókna, które okrywają się ochronną warstwą żelowatych polisacharydów wydzielanych na zewnątrz komórek. Powstaje coś, co na dobrą sprawę jest organizmem wielokomórkowym. Przedstawiona tu cyjanobakteria to trzęsidło, Nostoc commune, gatunek znany (a nawet jadany i wykorzystywany w medycynie ludowej) od stuleci, aczkolwiek nieprędko zdano sobie sprawę z tego, czym jest i skąd się bierze ta dziwna galareta, znajdowana na ziemi podczas wilgotnej pogody. Linneusz zaliczył ją do „glonów” (Algae), a w ich obrębie do rodzaju Tremella (wraz z kilkoma gatunkami – jak dziś wiemy – grzybów). W ogóle dzieje klasyfikacji sinic to długa historia nieporozumień i przełamywania schematów myślowych. Do konsekwentnego traktowania ich jako bakterii przyzwyczajono się dopiero pod koniec XX w.

Żywa skamieniałość sprzed dwóch miliardów lat.

Oprócz zdolności do fotosyntezy Nostoc posiada jeszcze jedną supermoc: potrafi wiązać azot atmosferyczny. Czyni to z niego (po raz n-ty w ewolucyjnej historii cyjanobakterii) atrakcyjnego symbionta wielu grzybów porostowych, które korzystają zarówno z cukrów syntetyzowanych przez cyjanobakterię, jak i z produkowanych przez nią związków azotu. Jednym z takich porostów jest pokazana na ilustracji 3 pawężnica rudawa (Peltigera rufescens). Niektóre gatunki pawężnic w trakcie swojej ewolucji porzuciły współpracę z Nostoc jako partnerem fotosyntetyzującym; rolę tę przejęły jednokomórkowe zielenice. Nie mogły jednak zastąpić cyjanobakterii, jeśli chodzi o wiązanie azotu, dlatego także te pawężnice zachowały sobie kultury Nostoc w specjalnych brodawkach pokrywających plechę.

Kolonie trzęsidła często ujawniają swoją obecność po burzy i wydzielają charakterystyczny zapach geosminy. Nos ludzki jest na ten zapach bardzo wrażliwy, a mózg kojarzy go z deszczem i piorunami. Dlatego co najmniej od średniowiecza przypisywano trzęsidłu pochodzenie pozaziemskie. Wierzono, że spada ono z nieba, a nawet utożsamiano je z meteorami, czyli „spadającymi gwiazdami”. Do tej teorii przychylił się 500 lat temu szwajcarski uczony Aureolus Philippus Theophrastus Bombastus von Hohenheim (znany jako doktor Paracelsus). Paracelsus być może pół żartem, ale na pewno pół serio opisał niebiańską galaretę jako „wydzielinę wydmuchaną z nozdrzy jakiejś zakatarzonej planety”, w czym jest więcej sensu, niż można by sądzić, bo to, co wydmuchujemy z nosa, również składa się w znacznej mierze z polisacharydów. Nazwał tę substancję Nostoch, zapewne nawiązując do niemieckiego słowa Nasenloch, a może także do średnio-dolno-niemieckiego noster ‘dziurka w nosie’. Dzięki autorytetowi Paracelsusa na trzęsidło – jako wytwór gwiezdnego ognia i łącznik między mikrokosmosem a makrokosmosem – zwrócili uwagę alchemicy. Odegrało ono zatem istotną rolę w eksperymentach nad wytworzeniem kamienia filozoficznego.

Porost Peltigera rufescens, którego fotosyntetyzującym partnerem, hodowanym wewnątrz plechy, jest Nostoc.

Cyjanobakterie nie są może smarkami ciał niebieskich, ale za to zachowały wszelkie cechy swoich przodków sprzed ponad dwóch miliardów lat. Ich skamieniałości z proterozoiku mają tak dokładne dzisiejsze odpowiedniki, że na podstawie samej morfologii można by je było zaliczyć do współczesnych rodzajów. Dlatego proponuję chwilę zadumy nad niezwykle starymi istotami, którym nasza planeta zawdzięcza atmosferę złożoną w 21% z tlenu. W popularnej świadomości istnieją głównie jako jakieś bliżej nieznane wodne świństwo, którego zakwity powodują zamykanie plaż i utrudniają wakacyjny relaks nad Bałtykiem. Trudno o bardziej niesprawiedliwy stereotyp.

Zdjęcia własne; wszelkie prawa zastrzeżone. ©2023 Piotr Gąsiorowski

Oryginalny opis trzęsidła autorstwa Linneusza (1753).

Lektura uzupełniająca

O zmianach składu atmosfery Ziemi, czyli jak cyjanobakterie zakończyły archaik i zapoczątkowały proterozoik:

https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.aax1420

Cyjanobakterie jako prastare wielokomórkowce:

https://www.pnas.org/doi/full/10.1073/pnas.1209927110

Pochodzenie fotosyntezy (wciąż słabo poznane, za to bardziej skomplikowane, niż ktokolwiek sobie wyobrażał):

https://royalsocietypublishing.org/doi/10.1098/rsob.180246